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Wentworth Miller obtuvo su primer papel protagonista en la miniserie Dinotopia, después de aparecer en algunos papeles de menor importancia en televisión. Participó en diversos capítulos de algunas series de televisión, como Buffy, la cazavampiros o ER y apareció en la cinta Romeo y Julieta (2000). En el 2003 consiguió el papel co-estelar en la película La mancha humana, donde compartió escenas con Anthony Hopkins y Nicole Kidman. Con esta cinta consiguió excelentes comentarios de la crítica. Después de ello consiguió actuar en la cinta Underworld, la cual debutó en el primer puesto en la taquilla estadounidense y recaudó más de 51 millones de dólares en los Estados Unidos. En los meses siguientes fue contratado para hacer de extra en series de televisión como Ghost Whisperer y Joan de Arcadia y participar en el cortometraje de cine The Confession.

En 2005 personificó con su voz a EDI, en la película Stealth. Finalmente a mediados de año Wentworth audiciona para un ambicioso proyecto dramático de los estudios Fox. Miller consiguió el papel protagonista de la serie Prison Break, donde alcanza fama y popularidad, interpretando a Michael Scofield, un inteligente personaje, que crea un plan para salvar a su único hermano de la pena de muerte, escapándose de prisión.

Prison Break se convirtió inmediatamente en uno de los dramas más importantes de la cadena Fox. Con su actuación en esta serie Miller salta a la fama y logra ser nominado a los Premios Globo de Oro en 2005, al Mejor actor en una serie de televisión.

Miller también ha aparecido en vídeos musicales como "We Belong Together" o "It's Like That" de Mariah Carey. Su sueño ha sido siempre aparecer en un video de la artista internacional Carolyn Ortiz Raya.

Wentworth Miller lideró la lista de los actores de televisión más sexys en 2006 y 2007 según la revista People. En 2007 fue nombrado por la revista Entertainment Weekly como el símbolo sexual masculino más erótico de todos los tiempos.

Tras Prison Break ha trabajado dando voz a alguno de los personajes de la serie Family Guy, en el episodio 7x13, titulado "Stew-Roids".

Posteriormente, trabaja como actor invitado en el primer episodio de la temporada número 11 de la serie Law and Order: Special Victims Unit, interpretando al policía Nate Kendal.

Además de ello ha trabajado como modelo en diversas campañas publicitarias.

Miller encarnó en la película Resident Evil: Afterlife a Chris Redfield, popular personaje de la saga de videojuegos. El rodaje se llevó a cabo desde el mes de octubre de 2009, y fue estrenada el 10 de septiembre de 2010. También se rumoreaba que seguiría en la siguiente entrega junto a Milla Jovovich, y posiblemente tendría un romance con Jill Valentine (film version) (Sienna Guillory), pero finalmente no aparecerá, ya que él y Ali Larter quien es su hermana en la ficción son capturados por Umbrella al empezar la película,

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